Latter i mørket er en både morsom og dyster fortælling om et gensidigt parasitisk forhold, der udvikler sig til det ekstreme. Latter i mørket er tematisk en forløber for Lolita, og Nabokov har selv udtalt, at det er en af de romaner, han er mest stolt af.
Den purunge skuespillerinde Margot Peters indleder et forhold til den midaldrende kunstskribent Albert Albinus, der snart forlader kone og datter for at være sammen med den unge forførerske. Hun vil have hans penge og magt for at kunne skabe sig et navn i filmbranchen, mens han vil have sex, hendes ungdom og hendes skønhed, og han lader hende gøre hvad som helst for at få det. Men Margots elsker, Axel Rex, som Albert tror er homoseksuel, følger med i købet. Snart indledes en heftig kærlighedstrekant, som forværres, da Albert efter en ulykke bliver blind. Margot tager sig af ham, men lader samtidig Axel flytte ind i deres fælles hus. Nu går han musestille rundt, så den blinde ikke skal opdage, at han er der. Han håner og driller ham, mens Margot og Alberts parasitiske kærlighed buldrer af sted mod en dramatisk afslutning.
