Førsteelskeren er en slægtsroman, en undergangsroman og en kærlighedshistorie med tråde tilbage til 1925.
I 90erne og begyndelsen af dette nye årtusind var Nat Kaminski Danmarks ukronede romankonge, verdenskendt for bl.a. sin store erotiktrilogi, hvori han nådesløst udleverede sig selv. Nu har alle, der har stået ham nær, vendt ham ryggen, og ingen køber hans bøger. Dertil kommer, at hans elskede, sangerinden i punkbandet Schneewittchen and the Bipolars, Veronica Lake, har forladt ham. Han har været hende utro igen, men hun elsker ham stadig.
Veronica har ikke delt meget af sin fortid med Nat af frygt for, at den skulle blive omsat til litteratur, men i et ikke afsendt brev fortæller hun nu om sin opvækst og om sin mor, den rødhårede letlevende Gina, som forsvandt på en skovtur i 1950. Hun havnede på sindssygehospitalet i Vordingborg, hvor hendes mand fik hende spærret inde som sindssyg.
Veronica indser, at Ginas historie kunne blive inspirationen til Nat Kaminskis litterære comeback og får installeret ham i sin fars lejlighed i Berlin. Men alt går galt. På vej til Berlin scorer han, i afmagt over Veronicas exit, den dybt desillusionerede Rosa Stockholm, der har levet som golddigger i tyve år. Da det går op for ham, at hun er selvmordstruet, flytter også hun ind i lejligheden.
Et venskab spirer mellem Nat og Rosa, mens Ginas historie ikke interesserer ham det fjerneste. Han savner Veronica, det går dårligt med at skrive, og han styrer imod sin egen nedsmeltning. Veronica har adgang til hans mail og følger med større og større frustration Nats ustyrlige mailkommunikation med bl.a. hans redaktør på sidelinjen. Til sidst beslutter hun at holde op med at sørge over Nat Kaminski og finde ud af, om Gina stadig lever. Det sender hende tilbage til stederne, som har betydet noget i hendes mors liv, og hun beretter om sine oplevelser i nogle breve til Nat. Da Nat læser brevene, bliver han oprørt, men nedsmeltningen har også ført til klarhed. Han vil ikke skrive flere bøger i eget navn, og han vil ikke udlevere sine egne eller andres hemmeligheder. Til gengæld beslutter han at hjælpe Rosa med det manuskript, Ginas brev har sat i gang.
Bogen bliver en blanding af Veronicas breve, Ginas brev, Nats emails og Rosa egen historie. Altså den bog, som læseren sidder med til slut.
